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ISSN 1001-5256 (Print)
ISSN 2097-3497 (Online)
CN 22-1108/R

Efficacy of endoscopic retrograde cholangiopancreatography combined with electrohydraulic lithotripsy under the direct view of eyeMax biliary-pancreatic imaging system in treatment of difficult choledocholithiasis

DOI: 10.12449/JCH240220
Research funding:

Jilin Province Health Science and Technology Capacity Improvement Project (2022LC143)

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  • Corresponding author: WANG Hongguang, wanghongguang1817@163.com (ORCID: 0000-0003-1100-9804)
  • Received Date: 2023-05-19
  • Accepted Date: 2023-06-20
  • Published Date: 2024-02-19
  •   Objective  To investigate the safety and efficacy of endoscopic retrograde cholangiopancreatography (ERCP) combined with electrohydraulic lithotripsy under the direct view of eyeMax biliary-pancreatic imaging system in the treatment of difficult choledocholithiasis.  Methods  A retrospective analysis was performed for the clinical data of 12 patients with difficult choledocholithiasis who underwent ERCP and electrohydraulic lithotripsy under the direct view of eyeMax biliary-pancreatic imaging system in Department of Gastroenterology, Jilin People’s Hospital, from May to November 2022. The clinical effect of lithotripsy and lithotomy was observed, and postoperative complications and time of surgical operation were assessed.  Results  Among the 12 patients, 11 (91.67%) were successfully treated by electrohydraulic lithotripsy under direct view, 9 (75.00%) achieved first-attempt success in lithotripsy, and 11 (91.67%) had complete removal of calculi; 1 patient was found to have stenosis of the bile ducts caused by multiple biliary tract surgeries, and grade Ⅱ intrahepatic bile duct stones above the sites of stenosis were removed under direct view, but there were still residues of grade Ⅲ intrahepatic bile duct stones, which led to the fact that complete calculus removal was not achieved. The mean time of ERCP operation was 91.3±26.2 minutes, including a time of 41.8±22.2 minutes for energy lithotripsy. There were 2 cases of postoperative biliary tract infection which were improved after anti-infective therapy, 2 cases of hyperamylasemia which were not given special treatment, and 3 cases of mild pancreatitis which were improved after symptomatic medication, and there were no complications such as bleeding and perforation.  Conclusion  ERCP combined with electrohydraulic lithotripsy under the direct view of eyeMax biliary-pancreatic imaging system is safe, effective, and feasible in the treatment of difficult choledocholithiasis.

     

  • 非酒精性脂肪性肝炎(NASH)是非酒精性脂肪性肝病(NAFLD)进一步进展为肝硬化和肝细胞癌的关键环节。随着肥胖和代谢综合征的流行,NASH和NAFLD已成为全球慢性肝病的最主要病因,严重危害人民生命健康1。单细胞RNA测序(single-cell RNA sequencing,scRNA-seq)是一种在单细胞水平上对转录组进行扩增和测序的新技术2。相比于传统的转录组测序,单细胞RNA测序对了解肝脏非实质细胞,如炎症细胞尤为有效3。Su等4通过scRNA-seq分析发现了健康和NAFLD小鼠肝脏中非实质细胞的基因表达谱改变。T淋巴细胞是细胞免疫反应的效应细胞。近年来,人们逐渐认识到T淋巴细胞在NAFLD发病过程中的重要作用。Koda等5发现,CD69+CD103-CD8+T淋巴细胞在高脂高胆固醇诱导的NASH小鼠肝脏中显著富集。有研究发现,NAFLD患者的外周血中炎症因子IL-10、IL-17、IL-23及TGF-β1的水平和辅助性T淋巴细胞(Th)17的水平呈正相关6,且Th17细胞和IL-17的水平与NASH患者的病情严重程度呈正相关7。但在单细胞水平上研究T淋巴细胞在NASH中的特征改变仍是有必要的。因此,本研究采用scRNA-seq技术对健康小鼠和NASH小鼠的肝组织内T淋巴细胞进行分群,旨在揭示NASH小鼠肝组织中不同T淋巴细胞亚群的转录组学特征。

    选取8周龄C57BL/6雄性小鼠6只,随机分为对照组和NASH组,每组各3只。对照组喂养普通饲料,NASH组喂养胆碱蛋氨酸缺乏(methionine-choline-deficient, MCD)饲料,造模6周后处死小鼠,取肝组织进行scRNA-seq以获得基因表达谱数据(上海鲸舟基因科技有限公司)8

    1.2.1   scRNA-seq

    使用Seurat 3.0软件包读取scRNA-seq数据,并为每个数据创建一个Seurat对象。排除独特分子标志<200或>10 000的细胞及线粒体基因含量高于25%的细胞,并根据独特分子标志细胞总计数进行对数标准化后,对前2 000个高可变基因使用主成分分析的降维算法进行降维,随后基于主成分分析降维结果以0.6的分辨率进行聚类。

    1.2.2   细胞注释和分簇

    使用Seurat 3.0中的FindAllMarkers函数筛选出所有细胞类群中的标志基因,并使用R包Single R 1.4.1内置的小鼠RNA测序数据库作为参考数据集对细胞亚群进行细胞类型注释。通过白细胞分化抗原3α(the cluster of the differentiation 3α,Cd3α)、白细胞分化抗原8α(Cd8α)、白细胞分化抗原4(Cd4)和T淋巴细胞受体α(T cell receptor alpha,Tcrα)来鉴定T淋巴细胞。

    1.2.3   特异性差异表达基因(以下简称“特异性基因”)分析

    使用Seurat3.0中的FindMarkers函数用于筛选scRNA-seq数据中的差异表达基因,设置log2(FC)>0.25为阈值,并对基因的显著性P值进行检验矫正。随后使用t分布随机邻域嵌入(t-distributed stochastic neighbor embedding,t-SNE)对数据进行可视化,再通过小提琴图来可视化每个聚类中表达的特异性基因。

    1.2.4   功能富集分析

    采用Cluster Profiler R软件包对特异性基因集进行基因本体(gene ontology,GO)功能富集分析和京都基因与基因组百科全书(Kyoto encyclopedia of genes and genomes,KEGG)通路富集分析。GO数据库是从生物学过程、细胞组分、分子功能3个方面对基因和基因产物进行分类注释。

    1.2.5   免疫荧光染色

    分别将对照组小鼠和NASH组小鼠肝脏切片进行烤片、脱蜡、水化、抗原修复和血清封闭后,加入以下一抗:Tcrα(Abcam公司,货号:ab288432)、Tcf7(Abcam公司,货号:ab315392)和Cxcr6(Boster公司,货号:BA3082),并置于4 ℃冰箱中孵育过夜。次日滴加Alexa 488(Yeasen公司,货号:34106ES60)、Alexa 594(Yeasen公司,货号:33112ES60)标记的荧光二抗和DAPI染液后封片。抗体稀释倍数均为1∶200。使用荧光显微镜拍照观察,并用Image J1.8.0软件进行荧光面积占比测定。

    使用SPSS 19.0、Graphpad prism 10和Image J软件对荧光免疫结果进行统计分析和可视化处理。计量资料采用x¯±s表示,两组间比较采用成组t检验。特异性基因分析中的P值用Seurat 3.0软件包中的Wilcoxon秩和检验和Bonferroni校正来检验,富集分析通过ClusterProfiler函数实现,并使用Fisher精确检验和FDR矫正。P<0.05为差异有统计学意义。

    从NASH组小鼠和对照组小鼠的肝脏中分离出单细胞,得到来自对照组的4 336个细胞和来自NASH组的3 893个细胞8。通过分析所有细胞中表达不同的基因,共鉴定出21个细胞簇。其中,第6、7簇被鉴定为T淋巴细胞(图1a)。比较两组T淋巴细胞亚群的占比情况发现,第6簇T淋巴细胞的比例从对照组的58.5%降低到NASH组的48.7%,而第7簇T淋巴细胞则从对照组的41.5%增高到NASH组的51.3%(图1b)。热图显示了第6、7簇T淋巴细胞前10位特异性基因(图1c)。

    注: a,小鼠肝组织中T淋巴细胞亚群的t-SNE分析,其中左图显示21个细胞簇(绿色的2簇为T淋巴细胞簇),右图显示第6、7簇T淋巴细胞簇;b,第6、7簇T淋巴细胞在对照组和NASH组中的占比;c,热图显示第6、7簇T淋巴细胞前10位特异性基因。
    图  1  NASH组小鼠肝组织T淋巴细胞亚群的分群和各亚群的变化
    Figure  1.  Definition of T cell subsets and changes in each subpopulation in the liver tissues of NASH mice

    为进一步研究第6簇T淋巴细胞的转录组学特征,通过t-SNE分析显示,第6簇T淋巴细胞的前10位特异性基因,包括神经元特异性基因2(neuron-specific gene 2,Nsg2)、白细胞分化抗原8b1(the cluster of the differentiation 8 subunit beta 1,Cd8b1)、Cd8a、转录因子7(transcription factor 7,Tcf7)(图2a)和其他6个特异性基因(表1)。通过小提琴图显示第6簇前4位特异性基因(图2b)。表1显示,65%的第6簇T淋巴细胞表达Tcf7(pct_FC排名第4,但pct_FC前三的基因在第6簇T淋巴细胞中的表达率均低于50%)。因此Tcf7作为第6簇T淋巴细胞的特征标志基因,定义为Tcf7+T淋巴细胞亚群。KEGG途径富集分析显示,第6簇T淋巴细胞参与T淋巴细胞受体、Th17细胞分化和Th1、Th2细胞分化等多个炎症相关信号通路的调控(图2c)。GO富集分析结果显示,第6簇T淋巴细胞特异表达基因主要参与活化T淋巴细胞、白细胞细胞间黏附、磷酸化的负调控的生物学过程,核糖体、肌动蛋白细胞骨架、细胞质的细胞组分,以及结合mRNA、结合泛素样蛋白连接酶、结合鸟苷酸的分子功能(图2d)。

    注: t-SNE图(a)和小提琴图(b)显示第6簇T淋巴细胞的前4位特异性基因;第6簇T淋巴细胞的特异性基因的KEGG通路富集分析(c)和GO富集分析(d)。
    图  2  第6簇T淋巴细胞的转录组学特征
    Figure  2.  The transcriptomic characteristics of Cluster 6
    表  1  第6簇T细胞前10位特异性基因
    Table  1.  Top10 specific DEGs of Cluster 6
    基因 P avg_logFC pct.1 pct.2 校正后的P pct_FC
    Nsg2 5×10-324 0.77 0.25 0.001 5×10-324 253.99
    Cd8b1 5×10-324 1.89 0.49 0.012 5×10-324 40.42
    Cd8a 5×10-324 1.67 0.44 0.014 5×10-324 31.36
    Tcf7 5×10-324 1.95 0.65 0.027 5×10-324 24.22
    Sidt1 1.63×10-303 0.92 0.31 0.013 3.89×10-299 24.15
    Cd5 4.64×10-292 1.06 0.32 0.016 1.11×10-287 19.99
    Lef1 5×10-324 1.24 0.42 0.025 5×10-324 16.64
    Themis 3.21×10-241 0.84 0.30 0.018 7.66×10-237 16.44
    Cd247 1.03×10-282 0.91 0.35 0.022 2.44×10-278 15.99
    Bcl11b 5×10-324 1.57 0.60 0.039 5×10-324 15.44

    注:avg_logFC,平均对数倍数变化; pct.1,在第6簇的表达百分比;pct.2,在其他细胞簇的表达百分比; pct-FC,百分比倍数变化。

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    t-SNE分析发现,第7簇T淋巴细胞特异性表达白细胞分化抗原40配体基因(Cd40lg)、γ链T细胞受体抗原1(T-cell receptors gamma-chain 1, Tcrg-C1)、白细胞介素2受体α(interleukin-2 receptor α,Il2rα)、CXC趋化因子受体6(C-X-C motif chemokine receptor 6,Cxcr6)(图3a)和其他6个基因(表2)。通过小提琴图显示出第7簇前4位特异性基因(图3b)。表2显示,在第7簇中,90%的T淋巴细胞表达Cxcr6(pct_FC排名第4,且pct_FC排名前3位的基因在第7簇T淋巴细胞中表达率均低于50%)。因此Cxcr6是第7簇T淋巴细胞的特征标志基因,定义为Cxcr6+T淋巴细胞亚群。KEGG途径富集分析显示,第7簇显著富集的通路包括T淋巴细胞受体信号通路、Th17细胞分化和MAPK信号通路(图3c)。GO富集分析显示,第7簇的特异性基因主要参与T淋巴细胞活化、免疫效应过程的调控、细胞因子产生的生物学过程,细胞质、核糖体、神经元间突触的细胞组分,以及结合嘌呤核糖核苷、结合GTP、泛素样蛋白连接酶的分子功能(图3d)。

    注: t-SNE图(a)和小提琴图(b)显示第7簇T淋巴细胞的前4位特异性基因;第7簇T淋巴细胞的特异性基因的GO富集分析(c)和KEGG通路富集分析(d)。
    图  3  第7簇T细胞的转录组学特征
    Figure  3.  The transcriptomic characteristics of Cluster 7
    表  2  第7簇T淋巴细胞前10位特异性基因
    Table  2.  Top10 specific DEGs of Cluster 7
    基因 P avg_logFC pct.1 pct.2 校正后的P pct_FC
    Cd40lg 7.69×10-294 0.73 0.26 0.006 1.83×10-289 42.50
    Tcrg-C1 5×10-324 1.56 0.46 0.013 5×10-324 35.00
    Il2ra 5×10-324 0.99 0.34 0.011 5×10-324 31.00
    Cxcr6 5×10-324 2.32 0.90 0.04 5×10-324 22.50
    Klrb1c 5×10-324 1.53 0.58 0.03 5×10-324 19.47
    Tcrg-C2 5×10-324 1.48 0.44 0.023 5×10-324 19.04
    Prrt1 3.39×10-258 0.87 0.32 0.017 8.09×10-254 18.76
    Tcrg-C4 7.30×10-290 1.16 0.37 0.02 1.74×10-285 18.50
    Il12rb2 9.05×10-193 0.64 0.25 0.014 2.16×10-188 17.93
    Cd160 5×10-324 1.12 0.45 0.025 5×10-324 17.80

    注:pct.1,在第7簇的表达百分比;pct.2,在其他细胞簇的表达百分比。

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    免疫荧光染色结果显示,与对照组相比,NASH组小鼠肝组织Tcf7蛋白和Tcrα蛋白共染阳性区域显著减少(1.80%±0.67% vs 0.33%±0.13%, P<0.05)(图4a、b);而Cxcr6蛋白和Tcrα蛋白共染阳性区域显著增加(0.50%±0.09% vs 2.66%±0.33%, P<0.001)(图4c、d)。以上免疫荧光结果均与单细胞测序的分析趋势一致。

    注: DAPI蓝色荧光代表细胞核,Tcrα蛋白红色荧光代表T淋巴细胞。a,绿色荧光为Tcf7,黄色箭头指Tcf7+Tcrα+T淋巴细胞(×630);b,Tcf7+Tcrα+T淋巴细胞占比;c,绿色荧光为Cxcr6,黄色箭头指Cxcr6+Tcrα+T淋巴细胞(×630);d,Cxcr6+Tcrα+T淋巴细胞占比。
    图  4  免疫荧光显示T淋巴细胞亚群及特征标志基因的变化
    Figure  4.  Immunofluorescence shows the changes of T cell subsets and of the expression of the most specific genes between the control and NASH group

    NASH是NAFLD病情进展的关键阶段,以5%以上的肝细胞脂肪变、小叶内炎症、肝细胞气球样变为特征9,是一种影响了全球约1/4人口的慢性肝脏疾病,可发展为肝硬化和肝癌10-11,是当前研究热点之一。但NASH发病机制尚不完全清楚12

    T淋巴细胞作为适应型免疫的重要组成成分,占肝脏内淋巴细胞的50%以上。根据识别抗原提呈细胞上不同类型的主要组织相容性复合物,T淋巴细胞可以被划分为CD4+T淋巴细胞和CD8+T淋巴细胞13。Wolf等14发现,在MCD饮食喂养的小鼠肝脏中,CD8+T淋巴细胞数量增高且活性增强,并引发由该种饮食所诱导的肝损伤,但不会影响肝内脂质代谢。Her等15发现CD4+T淋巴细胞可能通过释放促炎因子IL-17A和干扰素γ促进NAFLD有关的炎症和脂肪变性向纤维化转变过程。

    相比于传统细胞测序方法,单细胞测序不仅使获得的遗传信息更加精确,还能检测微量的基因表达水平16。近年来,单细胞测序技术的应用促进了人们对慢性肝脏疾病中T淋巴细胞亚群复杂异质性的了解。Li等17发现,与健康人群的肝脏相比,NAFLD患者肝脏内的CD4+T淋巴细胞数目增多,并发现了CD4+T淋巴细胞内4个差异表达基因(MIGI3、RCAN3、DOCK10和SAMD12)与NAFLD有关。Huang等18发现,在NAFLD斑马鱼肝脏内,CD8+T淋巴细胞可分为6个亚群(CD8-gzmk、CD8-rorc、CD8-ccl38.6、CD8-lta、CD8-mki67和CD8-mcm4),而CD4+T淋巴细胞可分为4个亚群(CD4-foxp3a、CD4-cd28、CD4-cebpb和CD4-mki67)。

    本研究通过对健康小鼠和MCD诱导的NASH小鼠的肝脏进行单细胞测序,重点研究筛选出的2个T淋巴细胞亚群:(1)第6簇T淋巴细胞在NASH小鼠肝脏中的占比从对照组的58.5%降低到NASH组的48.7%。65%的该簇T淋巴细胞表达Tcf7,因而作为该簇的标志基因。功能富集分析发现,该T淋巴细胞亚群主要发挥活化T淋巴细胞、白细胞细胞间黏附、结合泛素样蛋白连接酶等作用,并参与调控Th17、Th1、Th2细胞分化等多个炎症相关信号通路。免疫荧光染色结果证实,NASH组小鼠肝组织中Tcf7+T淋巴细胞较对照组减少。Tcf7基因编码产生T淋巴细胞因子1(T cell factor-1,TCF1),并参与Wnt/β连环蛋白信号通路,在分化T淋巴细胞方面发挥重要作用。Yu等19发现,在Wnt/β连环蛋白信号通路的调节下,TCF1通过诱导Gata结合蛋白3的产生促进Th2的分化。Th2细胞主要分泌细胞因子IL-4/5/6/10等,主要发挥抗炎作用20。过度表达的TCF1可以促进肿瘤细胞的增殖、侵袭和转移,并抑制凋亡21。Gui等22发现,与原发性肝癌和正常肝组织相比,Tcf7+CD8+记忆T淋巴细胞特异性富集于转移性肝癌中。(2)此外,还发现第7簇T淋巴细胞的比例从对照组的41.5%增高到NASH组的51.3%。90%的该簇T淋巴细胞表达Cxcr6基因(作为标志基因)。GO富集分析提示,第7簇的特异性基因主要发挥T淋巴细胞活化和产生细胞因子的功能。KEGG通路富集分析发现,第7簇T淋巴细胞显著富集的通路包括T淋巴细胞受体信号通路、Th17细胞分化和MAPK信号通路。同时,免疫荧光结果显示,与对照组相比,NASH组小鼠肝组织中Cxcr6+T淋巴细胞增加。Cxcr6最初被发现表达于人类记忆T淋巴细胞23,表达Cxcr6基因的CD8+T淋巴细胞可依赖IL-15促进肝细胞凋亡24,激活Cxcr6通路可促进肝内自然杀伤T淋巴细胞聚集,进而加重肝内炎症反应并促进肝纤维化25。但Tcf7+T淋巴细胞和Cxcr6+T淋巴细胞在NASH中的具体机制尚未有研究报道,有待进一步地深入研究。

    综上所述,通过NASH小鼠肝脏的单细胞测序,在NASH中筛选出2个肝组织T淋巴细胞亚群:Tcf7+T淋巴细胞的占比降低,推测其可能通过促进Th2细胞的分化发挥抗炎作用;而Cxcr6+T淋巴细胞的占比增高,推测其可能通过MAPK信号通路发挥促炎作用。

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